Согласно проекту бюджета Пентагона на 2011 год, в будущем году будет закуплено 43 истребителя за 8,654 миллиарда долларов. Таким образом, стоимость одного самолета составляет 201,2 миллиона долларов. Впрочем, по оценке Пентагона, по мере налаживания серийного производства F-35 и увеличения объема заказов на технику, стоимость самолетов будет снижаться.
В представленном Министерством обороны США прогнозе говорится, что конечная стоимость проекта разработки F-35 увеличится на 60 миллиардов долларов с 278-329 до 338-389 миллиардов долларов. При этом стоимость самолетов составит 114-135 миллионов долларов за штуку в ценах 2001 года. Это означает, что в текущих ценах стоимость одного самолета будет варьироваться от 139 до 160 миллионов долларов. Впрочем эта оценка может быть повышена по мере дальнейшего роста стоимости программы разработки истребителя.
Следует отметить, что F-35 позиционируется как более дешевая альтернатива истребителю пятого поколения F-22 Raptor, являющемуся самым дорогим боевым самолетом в мире. Цены на F-22 могут достигать 250 миллионов долларов за штуку. Таким образом, цены на F-35 постепенно приближаются к стоимости Raptor, производство которого было прекращено из-за высоких расходов на его покупку и обслуживание.
Всего будет производиться три модификации F-35: наземная, палубная и с укороченным взлетом и вертикальной посадкой. Заказчиками перспективного истребителя являются, помимо самих США, Нидерланды, Дания, Норвегия, Великобритания, Италия, Турция, Австралия, Израиль и Канада. В общей сложности портфель заказов на перспективный истребитель составляет 2443 единицы.